L'édifice, appelé familièrement « bonbonnière » au vu de sa forme, est conçu par l'architecte Jean-Émile Resplandy, auteur de nombreux autres bâtiments de Tunis et architecte de la famille beylicale. Le haut-relief de la façade, représentant Apollon Phébus sur son char, aux chevaux fougueux, encadré par les muses du Drame et de la Poésie est du sculpteur français Jean-Baptiste Belloc. La construction est financée par la municipalité de Tunis.

La première version du théâtre, dont la capacité d'accueil ne dépasse pas 856 places, est démolie en 1909. Le théâtre est transformé et agrandi pour accueillir 1 350 sièges sur quatre niveaux (orchestre, balcon, mezzanine et galerie). La nouvelle salle, dont seule la façade extérieure est laissée intacte, est inaugurée à nouveau le 4 janvier 19112. Une rénovation totale du théâtre est effectuée en 2001 en vue de son centenaire.

En plus d'un siècle, le Théâtre municipal de Tunis a accueilli sur ses planches les plus grands noms de la scène tunisienne et internationale : Sarah Bernhardt, Salama Hegazi, Gérard Philipe, Jean Marais, Aly Ben Ayed et bien d'autres. Le 27 mars 1970, le chanteur Ali Riahi succombe à une crise cardiaque sur la scène du théâtre.